De Windesheimer molen heeft standerdmolens als voorganger gehad. De oorpsrong daarvan hangt nauw samen met de Broeders des Gemenen Levens; deze stichtten vanuit Zwolle en Deventer in Windesheim een klooster. Deze broeders waren de grondleggers van de Moderne Devotie in West Europa.
In 1391 kregen zij van de Utrechtse bisschop Floris van Wevelinckhoven toestemming om vlakbij het klooster een molen te bouwen. Na de reformatie rond 1580 komt de molen via diverse eigenaren in het bezit van de kasteelheren van Windesheim.

In 1704 woei deze standerdmolen bij een verwoestende storm om. Direct daarna volgde de herbouw. 
Niet heel lang daarna, in 1747, vernielde een zware storm ook déze molen. HIerna bouwde men een nieuwe molen van een geheel ander type: een achtkante bovenkruier met (een hier opmerkelijk lage) stelling. In 1748 was deze molen maalvaardig.

In 1780 komt de molen in bezit van de familie Langevoord. De molen blijft in deze familie tot 1952, toen de stichting De Windesheimer molen, ter voorkoming van sloop, de molen overnam. 

In 1952 werd de molen onder hoede van deze stichting gerestaureerd, waarna er weer gemalen kon worden: diverse beroepsmolenaars maalden tot juni 1964 voor bakkers in de naaste omgeving en voor veevoer. Daarna werd de molen op vrijwillige basis aan het draaien gebracht. 

In 1978 werd de gemeente Zwolle eigenaar van de molen en liet hem kort daarna restaureren. HIerbij werden onder meer nieuwe roeden gestoken. 
Eind 2008 kreeg deze molen een forse opknapbeurt waarbij onder meer de stelling werd vernieuwd.
Medio 2026 werden de in 1978 gestoken gelaste roeden vervangen door nieuwe.